Talento precoce: a 10 anni Jack Miller vince il titolo australiano di Dirt Track e da lì in poi è un susseguirsi di successi nei campionati nazionali. Nel 2009 si affaccia nel Motomondiale, classe 125, ma la consacrazione arriva nel 2014, quando in Moto3 lotta fino all'ultimo Gran Premio per il titolo mondiale con Alex Marquez. Successivamente Jack affronta il grande salto alla MotoGP con la Honda Open del Team LCR; a molti è parso un passaggio un azzardato e i risultati non proprio esaltanti lo confermano: miglior risultato undicesimo posto al GP del di Catalunya. Nel 2016 e nel 2017 è in  MotoGP con il team Marc VDS Racing e sempre con la Honda Open, ma i risultati mancano. Nel 2018 il passaggio in Ducati con il team Pramac con cui disputa anche le stagioni 2019 e 2020. In questa ottiene altri quattro piazzamenti sul podio, anche se manca l'appuntamento con la prima vittoria in Ducati. Nel 2021 passa al team ufficiale e conquista la sua prima vittoria nella classe regina (GP Jerez) e poi nel successivo GP a Le Mans. Chiude la stagione al terzo posto. Nel 2022 non è stato costante come avrebbe voluto, vincendo solo una gara, in Giappone, e chiudendo quinto. Le strade dell’australiano e di Ducati si sono separate a fine stagione, e nel 2023 Miller veste i colori di KTM.